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Doctoral Thesis
2015
Microbial regulation of pesticide degradation coupled to carbon turnover in the detritusphere
Microbial regulation of pesticide degradation coupled to carbon turnover in the detritusphere
Abstract (English)
Many soil functions, such as nutrient cycling or pesticide degradation, are controlled by microorganisms. Dynamics of microbial populations and biogeochemical cycling in soil are largely determined by the availability of carbon (C). The detritusphere is a microbial “hot spot” of C turnover. It is characterized by a concentration gradient of C from litter (high) into the adjacent soil (lower). Therefore, this microhabitat is very well suited to investigate the influence of C availability on microbial turnover. My thesis aimed at the improved understanding of biochemical interactions involved in the degradation of the herbicide 4-chloro-2-methylphenoxyacetic acid (MCPA) coupled to C turnover.
In the detritusphere gradients of organic matter turnover from litter into the adjacent soil could be identified. Increased C availability, due to the transport of dissolved organic substances from litter into soil, resulted in the boost of microbial biomass and activity as well as in the acceleration of MCPA degradation. Fungi and bacterial MCPA-degraders benefited most from litter-C input. Accelerated MCPA degradation was accompanied by increased incorporation of MCPA-C into soil organic matter. The experimental results show that the transport of dissolved organic substances from litter regulates C availability, microbial activity and finally MCPA degradation in the detritusphere. In general, litter-derived organic compounds provide energy and resources for microorganisms. The following possible regulation mechanisms were identified: i) Litter might directly supply the co-substrate alpha-ketoglutarate (or surrogates) required for enzymatic oxidation of MCPA by bacterial MCPA degraders. Alternatively it might provide additional energy and resources for production and regeneration of the needed co-substrate. ii) Additional litter-C might alleviate substrate limitation of enzyme production by bacteria and bacterial consortia resulting in an increased activity of specific enzymes attacking MCPA. iii) Litter-derived organic substances might stimulate MCPA degradation via fungal co-metabolism by unspecific extracellular enzymes, either directly by inducing enzyme production, or by supplying primary substrates that provide the energy consumed by co-metabolic MCPA transformation.
A new biogeochemical model abstracts these regulation mechanisms in such a way that C availability controls physiological activity, growth, death and maintenance of microbial pools. Based on a global sensitivity analysis, 41% (n=33) of all considered parameters and input values were classified as “very important” and “important”. These mainly include biokinetic parameters and initial values. The calibration of the model allowed to validate the implemented regulation mechanisms of accelerated MCPA degradation. The Pareto-analysis showed that the model structure was adequate and the identified parameter values were reasonable to reproduce the observed dynamics of C and MCPA. The model satisfactorily matched observed abundances of gene-markers of total bacteria and specific MCPA degraders. However, it underestimated the steep increase of fungal ITS fragments, most probably because this gene-marker is only inadequately suited as a measure of fungal biomass. The model simulations indicate that soil fungi primarily benefit from low-quality C, whereas bacterial MCPA-degraders preferentially use high-quality C. According to the simulations, MCPA was predominantly transformed via co-metabolism to high-quality C. Subsequently, this C was primarily assimilated by bacterial MCPA-degraders. The highest turnover of litter-derived C occurred by substrate uptake for microbial growth. Input and microbial turnover of litter-C stimulated MCPA degradation mainly in a soil layer at 0-3 mm distance to litter. As a consequence of this, a concentration gradient of MCPA formed, which triggered the diffusive upward transport of MCPA from deeper soil layers into the detritusphere.
The results of the three studies suggest: The detritusphere is a biogeochemical hot spot where microbial dynamics control matter cycling. The integrated use of experiments and mathematical modelling gives detailed insight into matter cycling and dynamics of microorganisms in soil. Microbial communities need to be explicitly considered to understand the regulation of soil functions.
Abstract (German)
Viele Bodenfunktionen, wie zum Beispiel die Umsetzung von Nährstoffen oder der Abbau von Pestiziden, werden massgeblich durch Mikroorganismen gesteuert. Die Verfügbarkeit von Kohlenstoff (C) bestimmt dabei signifikant die Dynamik der mikrobiellen Biomasse und biogeochemischer Umsetzungsprozesse im Boden. Ein „hot spot“ des mikrobiellen C-Umsatzes ist die Detritusphäre. Sie ist durch einen starken Gradienten der C-Konzentration von der Streu (hoch) in den angrenzenden Boden (niedriger) geprägt. Daher lässt sich der Einfluss der C-Verfügbarkeit auf mikrobielle Umsatzprozesse gerade in der Detritusphäre sehr gut untersuchen. Ziel meiner Dissertation war es, die am gekoppelten Pestizid-Abbau und C-Umsatz beteiligten biogeochemischen Wechselwirkungen in der Detritusphäre besser zu verstehen. Dabei diente das Herbizid 4-Chlor-2-methylphenoxyessigsäure (MCPA) als ein Modell-Xenobiotikum.
In der Detritusphäre zeigten sich Gradienten des Stoffumsatzes von der Streu in den angrenzenden Boden. Die erhöhte C-Verfügbarkeit in der Detritusphäre, infolge des Transports gelöster organischer Verbindungen aus der Streu in den Boden, führte zu einem Anstieg der mikrobiellen Biomasse und Aktivität sowie zu einem beschleunigten MCPA-Abbau. Pilze und bakterielle MCPA-Abbauer profitierten am stärksten von eingetragenem Streu-C. Der beschleunigte MCPA-Abbau ging mit verstärktem Einbau von MCPA-C in die organische Bodensubstanz einher. Die experimentellen Ergebnisse zeigen, dass der Transport gelöster organischer Verbindungen aus der Streu die C-Verfügbarkeit und in der Folge sowohl die mikrobielle Aktivität als auch den MCPA-Umsatz im Boden reguliert. Generell stellen eingetragene Verbindungen aus der Streu Energie und Ressourcen für Mikroorganismen zur Verfügung. Als mögliche Regulationsmechanismen wurden identifiziert: i) Streu könnte direkt das Co-Substrat alpha-Ketoglutarat (oder Surrogate) liefern, das für die enzymatische Oxidation von MCPA durch bakterielle MCPA-Abbauer gebraucht wird. Alternativ könnten organische Verbindungen aus der Streu zusätzliche Energie und Ressourcen zur Produktion und Regeneration des benötigten Co-Substrats liefern. ii) Zusätzlicher Streu-C könnte die Substratlimitierung der Enzymproduktion von Bakterien und bakteriellen Konsortien vermindern und in der Folge zu höherer Aktivität von spezifischen MCPA-angreifenden Enzymen führen. iii) Organische Substanzen aus der Streu könnten den co-metabolischen MCPA-Abbau durch unspezifische extrazelluläre Enzyme von Bodenpilzen stimulieren, entweder direkt über die Induktion der Enzymproduktion oder indem aus Primärsubstraten Energie, die für die co-metabolische MCPA-Transformation verbraucht wird, gewonnen werden kann.
Ein neues biogeochemisches Modell abstrahiert diese Regulationsmechanismen, indem physiologische Aktivität, Wachstum, Absterben und Erhaltungsstoffwechsel der mikrobiellen Pools durch die C-Verfügbarkeit kontrolliert werden. Auf Basis einer globalen Sensitivitätsanalyse des Modells wurden 41% (n = 33) aller berücksichtigten Parameter bzw. Eingangsgrößen als „sehr wichtig“ und „wichtig“ klassifiziert. Dazu zählten vor allem biokinetische Parameter und Anfangswerte. Die Pareto-Analyse ergab, dass die Modellstruktur geeignet war und sinnvolle Parameterwerte identifiziert werden konnten, um die gemessene Dynamik von C und MCPA abzubilden. Das Modell konnte gemessene Abundanzen bakterieller Gen-Marker zufriedenstellend wiedergeben. Es unterschätzte allerdings den extrem starken Anstieg der pilzlichen ITS-Fragmente, höchstwahrscheinlich weil dieser Gen-Marker nur unzureichend als Maß für die gesamte pilzliche Biomasse geeignet ist. Die Modellsimulationen zeigten, dass Bodenpilze vor allem von C niedriger Qualität profitierten, während bakterielle MCPA-Abbauer bevorzugt C hoher Qualität nutzten. In den Simulationen wurde MCPA überwiegend durch pilzlichen Co-Metabolismus zu C von hoher Qualität umgesetzt. Dieser C wurde anschließend primär von spezifischen bakteriellen MCPA-Abbauern assimiliert. Der größte Umsatz von eingetragenem Streu-C erfolgte durch Substrataufnahme für mikrobielles Wachstum. Eintrag und mikrobieller Umsatz von Streu-C förderte den Abbau von MCPA vor allem in einer Bodenschicht in 0-3 mm Abstand zur Streu. Infolgedessen bildete sich ein Gradient der MCPA-Konzentration aus, der den diffusiven MCPA Transport aus tieferen Bodenschichten in die Detritusphäre antrieb.
Die Ergebnisse der Studien zeigen: i) Die Detritusphäre ist ein biogeochemischer hot spot, in dem Stoffumsätze durch die mikrobielle Dynamik kontrolliert werden. ii) Die integrierte Anwendung von Experimenten und mathematischer Modellierung erlaubt einen erweiterten Einblick in die Dynamik von Stoffen und Mikroorganismen im Boden. iii) Mikrobielle Gemeinschaften müssen explizit berücksichtigt werden, um die Regulation von Bodenfunktionen zu verstehen.
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Notes
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Publication series
Published in
Faculty
Faculty of Agricultural Sciences
Institute
Institute of Soil Science and Land Evaluation
Examination date
2015-06-15
Supervisor
Edition / version
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ISSN
ISBN
Language
English
Publisher
Publisher place
Classification (DDC)
630 Agriculture
Collections
Original object
Standardized keywords (GND)
Sustainable Development Goals
BibTeX
@phdthesis{Pagel2015,
url = {https://hohpublica.uni-hohenheim.de/handle/123456789/5918},
author = {Pagel, Holger},
title = {Microbial regulation of pesticide degradation coupled to carbon turnover in the detritusphere},
year = {2015},
school = {Universität Hohenheim},
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