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Doctoral Thesis
2018
Effects of chronic pesticide and pathogen exposure on honey bee (Apis mellifera L.) health at the colony level
Effects of chronic pesticide and pathogen exposure on honey bee (Apis mellifera L.) health at the colony level
Abstract (English)
During the last decade the increasing number of honey bee colony losses has become a major concern of beekeepers and scientists worldwide. Extensive research and cooperation projects have been established to unravel this phenomenon. Among parasites, pathogens and environmental factors, the use of agrochemicals, most notably the class of neonicotinoid insecticides, are suspected to be a key factor for this collapse. Current approaches not only focus on colony collapse but also on the weakening of honey bees by the exposure to sublethal concentrations of such pesticides.
Recently, the EFSA temporarily banned three neonicotinoids including clothianidin, imidacloprid and thiamethoxam, for the use in crops attractive to pollinators. Thiacloprid however, likewise a neonicotinoid insecticide, is still tolerated for agricultural use because it is considered less toxic to bees. Nevertheless, some publications indicate sublethal effects of this agent leading to impairments of the colony.
A general problem for the study of such sublethal effects is that they often are measurable in individual bees without eliciting clear impact at the colony level. In addition, such effects might only have a consequence in combination with other stressors like pathogens. This thesis presents two new methodical approaches combining the controlled application of stressors to individual bees with an evaluation of the effects under field realistic conditions of free flying colonies. In all approaches, the bees were treated with a combination of different pesticides and/or a combination of pesticides and a pathogen in order to evaluate synergistic interactions. As pathogen, Nosema ceranae, a novel intracellular gut parasite introduced from Asia, was used. This parasite is considered to contribute to “CCD”-like symptoms (“colony collapse disorder”), particularly in Spain.
In Retschnig et al. (2015), observation hives at two study sites (Hohenheim and Bern) were used to clarify possible synergistic effects when honey bees are exposed to pesticides of two different substance classes (thiacloprid and tau-fluvalinate), both in combination with an infection of N. ceranae. Mortality, flight activity and social behaviour of individually marked and treated worker bees were monitored.
At the Hohenheim site, no impact from any of the treatments could be confirmed except a slightly higher flight activity of the Nosema treated bees. At the Bern site however, the pesticide treatments elicited a significant reduction of worker bee lifespan, whereas the Nosema infection resulted in higher ratios of motionless periods. Importantly and in contrast to several laboratory studies, in neither of the two sites an interaction among the pesticides and the pathogen could be confirmed. The inconsistency of our results suggests that the effects of both, sublethal application of pesticides and infection with N. ceranae were rather weak and that interaction among them may have been overemphasized.
To extend this first approach in small observation colonies, Odemer & Rosenkranz (2018) focused on performance parameters such as colony development and overwintering in honey bee colonies, using the same pesticides as in the observation hives. Here, neither the single exposure to thiacloprid or tau-fluvalinate nor their combination had negative effects on the colony performance. However, the chronic application of the tau-fluvalinate significantly reduced the infestation with Varroa mites.
In Odemer et al. (2018), a neonicotinoid (clothianidin) with an extraordinary high toxicity to bees was applied alone and in combination with N. ceranae and N. apis. A novel approach was developed with individually marked bees that were infected after hatching with a certain number of Nosema spores and introduced into mini-hives. In order to simulate worst case field conditions, the pesticide was then applied chronically in sublethal concentrations over the whole lifespan of the bees. Again in contrast to previous laboratory studies, no effect of the clothianidin treatment on mortality or flight activity could be observed. However, the lifespan of Nosema infected bees was significantly reduced compared to non-infected bees, but in agreement with the observation hive experiment, the combination of pesticide and pathogen did not reveal any synergistic effect.
The results of the three experiments of this thesis indicate that (i) individual honey bees are less impaired by neonicotinoids if kept within the social environment of the colony and that (ii) sublethal concentrations of neonicotinoids in the field are not the main driver for colony losses. These statements refer exclusively to the honey bee colony as a eusocial superorganism that obviously is more resilient to pesticide exposure through mechanisms of “social buffering”.
Abstract (German)
Während des letzten Jahrzehnts ist die zunehmende Zahl an Völkerverlusten zu einem Hauptanliegen der Imker und Wissenschaftler weltweit geworden. Neben Parasiten, Krankheitserregern und Umweltfaktoren wird vermutet, dass der Einsatz von Agrochemikalien, insbesondere die Klasse der Neonicotinoide, ein Schlüsselfaktor für diesen Kollaps ist. Derzeitige Ansätze konzentrieren sich nicht nur auf den Verlust von Völkern, sondern auch auf die Schwächung der Honigbienen durch subletale Konzentrationen solcher Pestizide.
Vor kurzem hat die EFSA drei Neonicotinoide einschließlich Clothianidin, Imidacloprid und Thiamethoxam in Beständen die für Bestäuber attraktiv sind, vorübergehend verboten. Thiacloprid, ebenfalls ein Neonicotinoid, bleibt jedoch für die landwirtschaftliche Verwendung frei, da es für Bienen als weniger toxisch angesehen wird. Dennoch weisen einige Publikationen auf subletale Wirkungen dieses Mittels hin, die zu Beeinträchtigungen von Bienenvölkern führen.
Ein generelles Problem bei der Untersuchung solcher subletalen Effekte besteht darin, dass sie oft bei einzelnen Bienen messbar sind, ohne aber dass sie auf der Volksebene eine deutliche Wirkung zeigen. Darüber hinaus könnten solche subletalen Effekte nur in Kombination mit anderen Stressoren wie Pathogenen eine Konsequenz haben. Diese Arbeit stellt zwei neue Ansätze vor, die die kontrollierte Anwendung von Stressoren mit einzelnen Bienen mit einer Bewertung der Effekte unter feldnahen Bedingungen frei fliegender Völker kombinieren. Bei allen Ansätzen wurden die Bienen mit verschiedenen Pestiziden und/oder einer Kombination aus Pestiziden und einem Pathogen behandelt, um synergistische Wechselwirkungen zu bewerten. Als Erreger wurde Nosema ceranae, ein intrazellulärer Darmparasit aus Asien, verwendet.
In Retschnig et al. (2015) wurden Bienen-Schaukästen an zwei Standorten (Hohenheim und Bern) verwendet, um mögliche synergistische Effekte zu klären. Dazu wurden Honigbienen einem Neonicotionoid und einem Pyrethroid ausgesetzt, jeweils in Kombination mit einer Infektion von N. ceranae. Mortalität, Flugaktivität und soziales Verhalten der Arbeiterinnen wurden überwacht.
Mit Ausnahme einer etwas höheren Flugaktivität der mit Nosema behandelten Bienen, konnte in Hohenheim keine Auswirkungen bestätigt werden. In Bern führten die Pestizide jedoch zu einer signifikanten Verkürzung der Lebensdauer der Arbeiterinnen, während die Nosema-Infektion zu höheren Anteilen bewegungsloser Bienen führte. Im Gegensatz zu diversen Laborstudien konnte an keinem der beiden Standorte eine Wechselwirkung zwischen den Pestiziden und dem Nosema Erreger bestätigt werden. Die Unbeständigkeit unserer Ergebnisse deutet darauf hin, dass die Auswirkungen sowohl der subletalen Anwendung von Pestiziden als auch der Infektion mit N. ceranae eher schwach waren und dass die Wechselwirkung zwischen ihnen möglicherweise überbewertet wurde.
Um den ersten Ansatz zu erweitern, konzentrierte sich Odemer & Rosenkranz (2018) auf Leistungsparameter wie Volksentwicklung und Überwinterungserfolg in Wirtschaftsvölkern, die mit den gleichen Pestiziden wie zuvor die Schaukästen behandelt wurden. Hier hatte weder Thiacloprid oder Tau-Fluvalinat noch deren Kombination negative Auswirkungen auf die genannten Parameter. Die chronische Anwendung des Akarizids Tau-Fluvalinat reduzierte erwartungsgemäß den Befall mit Varroa-Milben signifikant.
In Odemer et al. (2018) wurde ein Clothianidin mit einer außerordentlich hohen Toxizität für Bienen allein und in Kombination mit N. ceranae und N. apis angewendet. Ein neuartiger Ansatz wurde entwickelt bei dem einzeln markierte Bienen mit einer bestimmten Anzahl von Nosema-Sporen infiziert und in Kieler Begattungskästchen eingesetzt wurden. Um Worst-Case-Feldbedingungen zu simulieren, wurde das Pestizid dann über die gesamte Lebensdauer in subletalen Konzentrationen chronisch verfüttert. Auch mit diesem Ansatz konnte im Gegensatz zu früheren Laborstudien keine Wirkung der Clothianidin-Behandlung auf Mortalität oder Flugaktivität beobachtet werden. Allerdings war die Lebensdauer von Nosema-infizierten Bienen im Vergleich zu nicht-infizierten Bienen signifikant reduziert. In Übereinstimmung mit Retschnig et al. (2015), zeigte die Kombination von Pestizid und Pathogen keinen synergistischen Effekt.
Die Ergebnisse der drei Experimente dieser Arbeit zeigen, dass (i) einzelne Honigbienen durch Neonicotinoide weniger beeinträchtigt werden wenn sie im sozialen Umfeld ihres Volkes gehalten werden und (ii) subletale Konzentrationen von Neonicotinoiden auf dem Feld nicht der Hauptgrund für Völkerverluste sein können. Die Aussagen beziehen sich jedoch ausschließlich auf das Bienenvolk als Superorganismus, der im Vergleich zur Einzelbiene durch Mechanismen der "sozialen Pufferung" offenbar widerstandsfähiger gegen Pestizid-Exposition ist.
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Faculty
Faculty of Agricultural Sciences
Institute
Institute of Animal Science
Examination date
2018-07-17
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English
Publisher
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Classification (DDC)
630 Agriculture
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Standardized keywords (GND)
BibTeX
@phdthesis{Odemer2018,
url = {https://hohpublica.uni-hohenheim.de/handle/123456789/6301},
author = {Odemer, Richard},
title = {Effects of chronic pesticide and pathogen exposure on honey bee (Apis mellifera L.) health at the colony level},
year = {2018},
school = {Universität Hohenheim},
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