Modeling microbial regulation of pesticide turnover in soils

Abstract

Pesticides are widely used for pest control in agriculture. Besides their intended use, their long-term fate in real systems is not well understood. They may persist in soils, thereby altering ecosystem functioning and ultimately affecting human health. Pesticide fate is assessed through dissipation experiments in the laboratory or the field. While field experiments provide a close representation of real systems, they are often costly and can be influenced by many unknown or uncontrollable variables. Laboratory experiments, on the other hand, are cheaper and have good control over the governing variables, but due to simplification, extrapolation of the results to real systems can be limited. Mechanistic models are a powerful tool to connect lab and field data and help us to improve our process understanding. Therefore, I used mechanistic, process-based models to assess key microbial regulations of pesticide degradation. I tested my model hypotheses with two pesticide classes: i) chlorophenoxy herbicides (MCPA (2-methyl-4-chlorophenoxyacetic acid) and 2,4-D (2,4-Dichlorophenoxyacetic acid)), and ii) triazines (atrazine (AT)), in an ideal scenario, where bacterial degraders and pesticides are co-localized. This thesis explores some potential controls of pesticide degradation in soils: i) regulated gene expression, ii) mass-transfer process across the bacterial cell membranes, iii) bioenergetic constraints, and iv) environmental factors (soil temperature and moisture). The models presented in this thesis show that including microbial regulations improves predictions of pesticide degradation, compared to conventional models based on Monod kinetics. The gene-centric models achieved a better representation of microbial dynamics and enable us to explore the relationship between functional genes and process rates, and the models that used transition state theory to account for bioenergetic constraints improved the description of degradation at low concentrations. However, the lack of informative data for the validation of model processes hampered model development. Therefore, in the fourth part of this thesis, I used atrazine with its rather complex degradation pathway to apply a prospective optimal design method to find the optimal experimental designs to enable us identifying the degradation pathway present in a given environment. The optimal designs found suggest to prioritize determining metabolites and biomass of specific degraders, which are not typically measured in environmental fate studies. These data will lead to more robust model formulations for risk assessment and decision-making. With this thesis, I revealed important regulations of pesticide degradation in soils that help to improve process understanding and model predictions. I provided simple model formulations, for example the Hill function for gene expression and transition state theory for bioenergetic growth constraints, which can easily be integrated into biogeochemical models. My thesis covers initial but essential steps towards a predictive pesticide degradation model usable for risk assessment and decision-making. I also discuss implication for further research, in particular how mechanistic process-based modeling could be combined with new technologies like omics and machine learning.

Pestizide sind weit verbreitet in der landwirtschaftlichen Schädlingsbekämpfung. Anders als ihre Wirkungsweise, ist ihr Langzeitverbleib in der Umwelt nicht gut verstanden. Sie gelangen in den Boden und können sich dort anreichen und die Bodenfunktionen beeinträchtigen und letzendlich auch die menschliche Gesundheit gefährden. Die Ausbreitung von Pestiziden wird anhand von Abbauversuchen in Labor- und Feldexperimenten ermittelt. Feldexperimente bieten ein relativ genaues Abbild natürlicher Systeme, sind jedoch meist teuer und können durch unbekannte oder nicht kontrollierbare Faktoren stark beeinflusst werden. Laborexperimente sind in dieser Hinsicht kostengünstiger und bieten eine gute Kontrolle der einwirkenden Faktoren. Allerdings lassen sich die Ergebnisse nur begrenzt auf natürliche Systeme übertragen. Mechanistische Modelle sind ein mächtiges Werkzeug, um Labor- und Felddaten zusammenzuführen und helfen uns dabei, die mikrobiellen Regulationsmechanismen des Pestizidabbaus im Boden besser zu verstehen. Aus diesem Grund habe ich mechanistische, prozess basierte Modelle eingesetzt. Ich habe meine Modellhypothesen bei zwei Pestizidgruppen getestet: i) Chlorphenoxyherbiziden (MCPA (2-Methyl-4-chlorphenoxyessigsäure) und 2,4-D (2,4-Dichlorphenoxyessigsäure)) und ii) Triazinen (Atrazin (AT)), in einem Idealszenario, wo bakterielle Abbauer und Pestizid kolokalisiert auftreten. Meine Doktorarbeit konzentriert sich auf einige der potenziellen Kontrollmechanismen des Pestizidabbaus im Boden: i) regulierte Genexpression, ii) Massetransferprozesse durch die Zellmembran, iii) bioenergetische Limitierungen und iv) Umweltfaktoren (Bodentemperatur und Bodenfeuchte). Die in dieser Doktorarbeit vorgestellten Modelle zeigen, dass die Berücksichtigung mikrobieller Regulationen Vorhersagen des Pestizidabbaus verbessert, gegenüber herkömmlichen, auf Monod-Kinetik-basierenden Modellen. Die gen-basierten Modelle erreichten eine bessere Repräsentation der mikrobiellen Dynamik und geben uns die Möglichkeit, den Zusammenhang zwischen funktionellen Genen und Prozessraten herzustellen, wohingegen Modelle, die die Abbaugeschwindigkeit auf Grundlage der Theorie des Übergangszustandes limitieren, eine genauere Konzentrationen liefern. Der Mangel an Messdaten zur Validierung behinderte allerdings die Modellentwicklung. Daher benutzte ich ich im vierten Teil dieser Arbeit, am Beispiel von Atrazin, mit seinem eher komplexen Abbauweg, eine Methode des prospective optimal design, um das bestmögliche Experimentaldesign zu finden, mit dem wir den in einer bestimmten Umgebung vorherrschenden Abbauweg identifizieren können. Die gefundenen optimalen Designs weisen auf die Erfordenis hin, die Messung von Hauptmetaboliten und Biomasse von spezifischen Abbauern zu priorisieren, welche in Abbauversuchen typischerweise nicht gemessen werden. Die Informationen aus diesen Daten werden zu besseren Modellformulierungen führen, die sich für Risikoabschätzung und Entscheidungsfindung nutzen lassen. Mit dieser Doktorarbeit konnte ich für den Pestizidabbau im Boden wichtige Regulationsmechanismen aufdecken, und so, unser Verständnis und Vorhersagen solcher Prozesse verbessern. Ich stelle einfache Modellformulierungen bereit, beispielsweise die Hill-Funktion für Genexpression und eine Implementierung der Theorie des Übergangszustands, welche sich einfach in biogeochemische Modelle integrieren lassen. Meine Arbeit liefert grundlegende und entscheidende Schritte zur Entwicklung eines Vorhersagemodells für den Pestizidabbau und dessen Einsatz in Risikoabschätzung und Entscheidungsfindung. Darüber hinaus gebe ich einen Ausblick auf weiterführende Forschungsansätze, insbesondere wie sich mechanistische, prozess-basierte Modellansätze mit neuen Technologien wie omics und Machine Learning verbinden lassen könnten.