Recurrent drought stress in grapevines

Abstract

Climate change is expected to increase the frequency and intensity of drought, impacting global agricultural production. To maintain food production under these changing conditions, it is crucial to understand how plants respond to drought and the mechanisms they use to cope with water deficit. Drought events frequently occur multiple times during a growing season, potentially leading to stress memory in plants, where responses of primed plants to subsequent droughts are modified. The regulation of transpiration by controlling the stomata is of great relevance under drought stress. Therefore, it is of particular interest to investigate the metabolic processes occurring in guard cells. The role of guard cells in stress memory and the signals involved in stomatal regulation remain under active investigation. A possible signal from root to shoot under drought conditions, leading to stomatal closure via abscisic acid biosynthesis is an increased sulfate concentrations in xylem sap. Therefor three questions were investigated: (i) How does the metabolic acclimation of guard cells in grapevine and maize under recurrent drought stress differ from the acclimation of mesophyll cells? (ii) Can additional sulfate application modify the drought response of these crops? (iii) What are the drought stress strategies of grapevine and maize, and how can agricultural production utilise these strategies? The analysis of metabolites of grapevine and maize mesophyll cells showed that the metabolite profiles of plants that have been subjected to repeated drought stress showed less alteration than those of unprimed plants, indicating that primed plants were less stressed. The metabolome of grapevine and maize guard cells was less affected by drought stress than that of mesophyll cells. This suggests that plants prioritize the stability of guard cell metabolomes to maintain stomatal function during stress. In contrast, grapevine and maize guard cells showed a similar increase in sugar concentrations during drought compared to mesophyll cells. It is debated whether sugars like sucrose, glucose, and fructose have an osmotic effect on guard cells or if they are sensed by hexokinases within the guard cells, which may trigger stomatal closure, thus coordinating sugar levels and photosynthesis with transpiration. Phosphorylated hexoses can be metabolized to pyruvate, which can feed into the citrate cycle and provide energy in the guard cells. They can also be used for the synthesis of metabolites such as malate, which influence stomatal opening. The distinct regulation of sugar concentrations in guard cells of grapevine and maize, in contrast to other metabolite classes, like amino acids, highlights that sugar concentrations in guard cells play a pivotal role during drought stress. In conclusion, the acclimation of the guard cell metabolomes in grapevine and maize differs from that of the mesophyll cells. Sulfate is discussed as a xylem-derived chemical signal for abscisic acid-dependent stomatal closure during early drought stress. Therefore, additional sulfate application may improve sulfate availability under drought conditions, enhancing the drought response, as investigated in this study. The results show that both grapevine and maize leaf sulfate concentrations were increased under drought stress, but only when additional sulfate was applied. This increase in leaf sulfate with supplemental sulfate suggests that increased sulfate availability enhances the drought response, leading to improved metabolic acclimation in leaves. This underscores the importance of adequate sulfate supply for optimal drought stress response and suggests that sulfate fertilization could enhance drought acclimation in crops. The results also show that changes in sulfate availability have a faded impact on the metabolome of guard cells compared to mesophyll cells. This, combined with the reduced metabolic acclimation of guard cells under drought conditions, suggests that guard cells maintain higher metabolic stability against external stress factors. The comparison between grapevine and maize drought stress response revealed that maize shows a more intense metabolic reorganization in response to drought stress, which may enhance its stress resilience and improve survival chances during droughts. However, this rapid reorganization comes at a cost, as it requires resources such as energy and nutrients to synthesize stress-defence molecules. These resources are diverted from other plant functions, potentially reducing yield and product quality. Additionally, the process of re-acclimating to well-watered conditions following a drought event also demands energy investment. In some cases, secondary metabolites such as carotenoids or anthocyanins accumulate in plants during drought and can remain even after the drought ends, altering the quality of harvested products, as seen in grapevine. This suggests that genotypes with a reduced response to drought may have advantages for agricultural production, especially in environments with more favourable conditions. Nevertheless, a rapid and intense metabolic response can be beneficial in cases of severe or prolonged drought, or when combined with other stress factors like heat. In such situations, quick acclimation can be vital for crop survival, allowing the plant to resume growth once the drought ends. A cell type-specific reaction, as seen in guard cells, in which only certain cells adapt metabolically, offers the chance of a resource-saving adaptation. The concept of increased acclimation to drought improving fitness during stress but potentially reducing yield applies to priming effects as well. Stress memory, where drought stress induces lasting effects beyond the drought period, may lead to higher costs or lower yields during favourable conditions. However, if another drought occurs, plants with stress memory are better adapted and show increased fitness during the unfavourable period. For crops, priming is advantageous in regions with frequent drought, while reduced stress memory may be beneficial in areas with optimal conditions.

Der Klimawandel führt voraussichtlich zu häufigeren und intensiveren Dürreperioden, was die globale landwirtschaftliche Produktion beeinträchtigen wird. Um die Nahrungsmittelproduktion zu sichern, ist ein Verständnis der pflanzlichen Reaktionen auf Trockenheit essenziell. Wiederholte Dürreereignisse innerhalb einer Vegetationsperiode können bei Pflanzen zu einem „Stressgedächtnis“ führen, das ihre Reaktionen auf nachfolgende Trockenperioden beeinflusst. Die Regulation der Transpiration durch Stomata ist hierbei von großer Relevanz, weshalb metabolische Vorgänge in Schließzellen von besonderem Interesse sind. Die Rolle der Schließzellen im Stressgedächtnis und die Beteiligung bestimmter Signale an der Stomataregulation sind Gegenstand aktueller Forschung. Ein mögliches Signal von der Wurzel zum Spross bei Trockenstress ist eine erhöhte Sulfatkonzentration im Xylemsaft, die über die Abscisinsäure-Biosynthese zum Schließen der Stomata führt. Daher wurden folgende drei Fragen untersucht: (i) Wie unterscheidet sich die metabolische Akklimatisierung der Schließzellen in Weinrebe und Mais unter Trockenstress von der Akklimatisierung von Mesophyllzellen? (ii) Kann eine zusätzliche Sulfatapplikation die Reaktion dieser Pflanzen auf Trockenheit verändern? (iii) Wie sehen die Trockenstress-Strategien von Weinrebe und Mais aus und wie kann die landwirtschaftliche Produktion diese Strategien nutzen? Die Analyse der Metaboliten von Mesophyllzellen von Weinreben und Mais zeigte, dass die Metabolitenprofile von Pflanzen, die wiederholt Trockenstress ausgesetzt waren, weniger Veränderungen aufwiesen als die von Pflanzen, die zum ersten Mal einem Trockenstress ausgesetzt waren. Dies deutet darauf hin, dass Pflanzen, die zuvor einem Trockenstress ausgesetzt waren, weniger gestresst waren. Das Metabolom der Schließzellen von Weinrebe und Mais war durch Trockenstress weniger beeinträchtigt als das der Mesophyllzellen. Diese Beobachtung lässt darauf schließen, dass Pflanzen die Stabilität des Schließzellenmetaboloms unter Stressbedingungen priorisieren. Im Gegensatz dazu zeigten die Schließzellen von Reben und Mais während der Trockenheit einen ähnlichen Anstieg der Zuckerkonzentrationen wie die Mesophyllzellen. Zucker wie Saccharose, Glukose und Fruktose könnten eine osmotische Wirkung auf die Schließzellen ausüben oder durch Hexokinasen in den Schließzellen wahrgenommen werden, was zum Schließen der Stomata führt und somit den Zuckerhaushalt sowie die Photosynthese mit der Transpiration koordinieren kann. Phosphorylierte Hexosen können in Pyruvat umgebaut werden und in den Schließzellen in den Zitratzyklus einfließen und Energie bereitstellen. Außerdem können sie als Ausgangsstoffe für die Synthese von Metaboliten wie Malat dienen, die das Öffnen der Stomata beeinflussen. Die unterschiedliche Regulierung der Zuckerkonzentration in den Schließzellen von Reben und Mais im Gegensatz zu anderen Metabolitklassen, wie Aminosäuren, unterstreicht, dass die Zuckerkonzentration in den Schließzellen eine zentrale Rolle bei Trockenstress spielt. Sulfat wird als ein aus dem Xylem stammendes chemisches Signal für die Schließung der Stomata bei frühem Trockenstress, vermittelt durch Abscisinsäure, diskutiert. Daher könnte eine zusätzliche Sulfatgabe die Sulfatverfügbarkeit während Trockenheit verbessern und die metabolische Anpassung verstärken. Die Ergebnisse zeigen, dass die Sulfatkonzentration im Blatt von Rebe und Mais unter Trockenstress nur dann anstieg, wenn zusätzliches Sulfat appliziert wurde. Diese Zunahme der Sulfatkonzentration im Blatt deutet darauf hin, dass eine erhöhte Sulfatverfügbarkeit die metabolische Anpassung in den Blättern fördern kann. Eine zusätzliche Sulfatapplikation hatte jedoch einen geringeren Einfluss auf das Metabolom der Schließzellen als auf das der Mesophyllzellen. In Verbindung mit der geringeren metabolischen Anpassung von Schließzellen unter Trockenheitsbedingungen deutet dies auf eine höhere metabolische Stabilität von Schließzellen gegenüber externen Stressfaktoren hin. Dies unterstreicht die Bedeutung einer angemessenen Sulfatversorgung bei Nutzpflanzen für eine optimale Reaktion auf Trockenstress. Der Vergleich zwischen Weinrebe und Mais hinsichtlich ihrer Reaktion auf Trockenstress verdeutlicht, dass Mais eine intensivere metabolische Anpassung zeigt, was seine Toleranz gegenüber Dürreperioden erhöht. Diese Umstrukturierung erfordert jedoch Ressourcen, da Wasser, Energie und Nährstoffe für die Synthese stressbedingter Metaboliten benötigt werden. Nach der Dürre ist eine erneute Anpassung an optimale Wachstumsbedingungen erforderlich, was zu Ertragseinbußen führen könnte. Einige Metabolite wie Carotinoide und Anthocyane könnten sich auf die Qualität der geernteten Produkte auswirken, insbesondere bei der Weinrebe. Dies deutet darauf hin, dass Genotypen, die weniger empfindlich auf Trockenheit reagieren, für die landwirtschaftliche Produktion von Vorteil sein könnten, insbesondere in Umgebungen mit vorteilhaften Bedingungen. Dennoch kann eine schnelle und intensive Stoffwechselreaktion bei langanhaltender Trockenheit von Vorteil sein. In solchen Situationen kann eine schnelle Akklimatisierung für das Überleben der Pflanzen entscheidend sein und ermöglicht Wachstum, sobald die Trockenheit zu Ende ist. Eine Zellspezifische Reaktion, wie bei Schließzellen beobachtet wurde, bietet hierbei die Chance auf eine ressourcenschonende Anpassung. Diese Abwägung zwischen intensiver Stressanpassung und potenziellen Ertragseinbußen, gilt auch für ein mögliches Stressgedächtnis. Auswirkungen über die Dürreperiode hinaus, können zu geringeren Erträgen bei günstigen Bedingungen führen. Tritt eine weitere Dürre auf, sind Pflanzen mit Stressgedächtnis jedoch besser angepasst und weisen eine höhere Überlebenschance auf. Für Nutzpflanzen sind solche Effekte in Regionen mit häufiger Trockenheit von Vorteil, in Gebieten mit optimalen Bedingungen aber von Nachteil.